Oddział Instytutu Pamięci Narodowej w Poznaniu powstał w 2000 r., a jego pierwsza siedziba znajdowała się w pomieszczeniach Aresztu Śledczego w Poznaniu przy ul. Młyńskiej 1.
Następnie w roku 2001 oddział przeniósł się do jednej z kamienic na Placu Wolności. W dzień upamiętnienia robotniczego protestu z Czerwca 1956 r. 28 czerwca 2002 r. nastąpiło uroczyste otwarcie nowej siedziby Instytutu Pamięci Narodowej Oddział w Poznaniu, która od tego momentu nieprzerwanie znajduje się przy ul. Rolnej 45a w Poznaniu.
Pierwszym dyrektorem Oddziału powołanym na to stanowisko przez ówczesnego prezesa IPN prof. Leona Kieresa był Pan Ireneusz Adamski, który tę funkcję pełnił od lipca 2000 r. do czerwca 2009 r.
W czerwcu 2009 r. prezes IPN prof. Janusz Kurtyka powierzył pełnienie obowiązków dyrektora oddziału Panu Rafałowi Reczkowi, który piastuje tę funkcję do dnia dzisiejszego. W poznańskim oddziale Instytutu Pamięci Narodowej zatrudnionych jest blisko 120 pracowników.
Pod oddział podlega Punkt Zamiejscowy w Zielonej Górze, który znajduje się w pomieszczeniach Wojewódzkiej i Miejskiej Biblioteki im. C. Norwida w Zielonej Górze.
Od roku 2020 oddział prowadzi również Centrum Edukacyjne „Przystanek Historia”, które mieści się przy ul. Dąbrowskiego 29 w Poznaniu.